Die Brennerei wurde unter dem Namen Milton 1825 durch die Brüder George und John Rate gegründet und erst 1837 in Glenkinchie umbenannt. 1853 gingen die Rate Brüder Bankrott und bis 1881 wurde kein Whisky mehr produziert.

1914 kam die Destillerie zu Scottish Malt Distillers (SMD). Zwischen 1917 und 1920 blieb die Brennerei, wie viele andere auch, geschlossen. 1968 wurde die Tennenmälzerei (Floor maltings) geschlossen und 1969 in ein Whisky Museum umgewandelt.

1987 ging die Brennerei an United Distillers & Vintners (UDV) und damit letztlich zu Diageo. Heute ist sie eine der letzten in Betrieb befindlichen Brennereien in den Lowlands.